В 1975 в Милькове по улице Набережной, 53 начинается строительство музея на общественных началах. В нём участвовали предприятия района и добровольные помощники-мильковчане. Инициатором, автором проекта и первым директором «народного» музея был Михаил Иосифович Угрин.
В 1969 году в составе археологической экспедиции академика Алексея Павловича Окладникова он принимал участие в раскопках погибшего от эпидемии чёрной оспы заполярного города Зашиверска на реке Индигирке. В нём сохранились почти нетронутые временем надвратная звонница и шедевр древнерусской деревянной архитектуры – Спасо-Зашиверская шатровая церковь, построенная в 1700 году без металлических креплений – скоб и гвоздей. В 1971 году оба строения перевезены в новосибирский Академгородок – будущий музей под открытым небом.
Под впечатлением от увиденного в Зашиверске Угрин загорается идеей построить нечто подобное в красивейшем месте на окраине Милькова и ходатайствует перед местными органами власти о разрешении на строительство музея. Наконец «добро» было дано, и стройка началась.
Уже к концу 1976 года стилизованное под церковь здание, которое мильковчане сразу стали называть «часовенкой», было почти готово. Оно имеет форму равноконечного креста с куполообразным навершием. Стены возведены из камчатской лиственницы, кровля была одета деревянным лемехом – фигурными дощечками, уложенными наподобие черепицы.
В 1977 году, к 60-летию Великой Октябрьской социалистической революции, музей принял первых посетителей. В экспозиции были представлены археологические находки: костные останки вымерших доисторических животных, ительменская, корякская, эвенская, чукотская национальная одежда из оленьего меха и рыбьей кожи, предметы материальной культуры русских землепроходцев и коренных жителей Камчатки. Основу этнографической коллекции заложили Михаил Иосифович Угрин и сотрудник музея Михаил Викторович Фёдоров.
Угрин вынашивал грандиозный план полной исторической реконструкции казачьего острога XVII века – постоянного русского поселения на Камчатке, но этому замыслу не суждено было сбыться. С 1979 по 1983 год удалось возвести лишь фронтальную стену с надвратной звонницей и угловыми сторожевыми башнями. Это сооружение гости Милькова видят и сегодня. Острожная стена и «часовенка» стали визитной карточкой села. В 2017 году в рамках подготовки к очередному юбилею Милькова оба обветшавших строения было решено реконструировать, сохранив «часовенку» в первозданном виде. Однако в ходе работы «изюминка» строения была утрачена: деревянный лемех на куполе заменили мягкой кровлей, не восстановлены и малые деревянные архитектурные формы – резные «полотенца» и подзоры, окаймлявшие каждое крыло «часовенки». Сейчас она представляет собой макет в натуральную величину, а постоянная музейная экспозиция находится в двухэтажном здании на Набережной, 48.
За 47 лет существования название Мильковского музея неоднократно менялось от «народного» до Этнокультурного центра камчадалов.
Последнее преобразование и изменение статуса произошло в 2004 году: отныне Мильковский музей – это обособленное структурное подразделение, отдел Краевого государственного бюджетного учреждения «Камчатский краевой объединённый музей».
