В 1976 году в Милькове по улице Набережной, 53 («часовенка») открылся музей на общественных началах. Здание возводилось методом народной стройки по инициативе М. И. Угрина. В 1978 году он преобразован в филиал Камчатского областного краеведческого музея, а в 1985-м стал занимать уже два строения:  в так  называемой «часовенке» расположился этнографический музей, в здании на Набережной, 48 – музей советского периода и фонды. В 1990 году на базе филиала был создан Этнокультурный центр камчадалов, который возглавил М. И. Угрин. Просуществовал центр до 2003 года. К этому времени «часовенка», непригодная для хранения музейных предметов, опустела. Часть экспонатов разместилась в постоянных экспозициях на втором этаже бывшей картинной галереи, остальные – в хранилище.

В 2004 году Этнокультурный центр камчадалов стал обособленным структурным подразделением Камчатского государственного объединённого музея. Руководство отделом было возложено на Н. Л. Ульянову. В 2008 году ГУ КГОМ переименовано в краевое государственное учреждение «Камчатский краевой объединённый музей» (КГУ ККОМ), который до конца 2013 года возглавляла О. В. Ефимова. Несколько позже в сложной аббревиатуре появилась ещё одна буква, означающая «бюджетное»: КГБУ ККОМ. В настоящее время объединённым музеем руководит М.Ю. Соболевский. А сокращённое наименование Мильковского музея отныне выглядит так: отдел КГБУ ККОМ в с. Мильково. После ухода на заслуженный отдых Натальи Лазаревны Ульяновой руководство отделом осуществляет Валентина Ивановна Ворошилова.